כריסטופר ג'ון רעואל טולקין, בנם השלישי של ג'. ר. ר. ורעייתו אדית, נולד ב-21 בנובמבר 1924, בעיר לידס. אביו קרא לו על שם ידידו הטוב, כריסטופר ווייזמן, היחיד מחברי בית-הספר שלו (מועדון TCBS) ששרד את מלחמת העולם הראשונה.
כמו שני אחיו (וכנראה גם אחותו הצעירה ממנו) האזין כריסטופר בעניין רב לסיפוריו של אביו בשנות ילדותו. בתו הצעירה של טולקין, פרסילה, כתבה מזכרונותיה בספרה 'The Tolkien Family Album' על אחת הפעמים שאביה הקריא מתוך הגירסה המוקדמת של ה'הוביט':
כריסטופר תמיד גילה עניין בכל הנוגע לעקביות הסיפור, ובמקרה אחד העיר לאביו: "בפעם האחרונה סיפרת שהדלת של ביתו של בילבו הייתה כחולה, ושעל מצנפתו של תורין הייתה ציצית זהובה, אבל עכשיו אתה אומר שצבע הדלת של בילבו הוא ירוק, ושהציצית על מצנפתו של תורין כסופה!" אביו המופתע התחייך וענה: "לכל הרוחות – הילד צודק!" והלך לרשום הערה בנושא.
בשנת 1938, בהיותו בן 13, נאלץ כריסטופר להיות מרותק לביתו בגלל בעיית לב שאובחנה אצלו. אביו טיפל בו מספר חודשים ונראה שהדבר תרם לקרבה ביניהם. באותה תקופה החל טולקין לשקוד על המשך ל'הוביט' שעתיד היה להיות ל'שר הטבעות'. המחלה שבה ותקפה את כריסטופר בשנת 1942 לאחר שסיים את לימודיו התיכוניים, והוא שוב רותק למיטתו למשך מספר חודשים והיה לעזר לאביו. כך זכה לשמוע את אביו מקריא מפרקי 'שר הטבעות' הנכתב והולך, ואף הדפיס עבור אביו חלקים מכתב היד – בעיקר הפרק 'הראי של גאלאדריאל', בגרסתו כפי שעמדה באוגוסט אותה שנה. כמו כן, הוא צייר את המפה הגדולה של הארץ התיכונה, שמוכרת כיום מהספרים.
בשנה שלאחר מכן, גוייס כריסטופר לחיל האוויר המלכותי, שם שירת כטייס. הוא נשלח לשרת בזירה השקטה של דרום-אפריקה, בלי ספק לרווחתו של אביו. הם שמרו על קשר רצוף באמצעות מכתבים, בעיקר במחצית הראשונה של 1944, ובמכתבים אלה סיפר טולקין לבנו על ילדותו, השקפת עולמו וכן דעות שונות, בכנות ובפירוט כמו שלא כתב לאיש מלבדו (כשרצה להעביר לו מסרים פרטיים, נהג לכתוב באנגלית עתיקה, שפה שבנו הבין היטב). בין השאר כתב לו (ב-13 באפריל 1944) "אתה חסר לי בכל שעה משעות היום, ואני חש כה בודד בלעדיך. יש חברים בסביבתי, אבל איני יכול להתראות איתם די הצורך".
כמו כן הוא שלח אליו בהמשכים את הסיפור המתקדם, במה שהיה לאחר מכן הספר הרביעי – סיפור מסעם של פרודו וסאם מהאמין מואיל עד למורגול. תשובותיו של כריסטופר למכתביו של אביו לא פורסמו עדיין, אבל דומה שהן עודדו את אביו להמשיך ולכתוב, מאחר והסיפור בנקודה הזו התקדם באיטיות ובמאמץ רב. בתום המלחמה שב כריסטופר לאנגליה, וציין שבקיץ 1945 הקריא לו אביו מתוך 'שקיעתה של אנאדונה', הוא סיפור מפלת נומנור כפי שהובא מנקודת מבטם של בני אדם. בשנים שלאחר מכן השלים אביו לבסוף את 'שר הטבעות', וכתב לכריסטופר שהוא מקדיש את הספר לו. בהקדמה הראשונה הוא שינה את ההקדשה וכלל בה את כל בני משפחתו וכן את חברי ה"אינקלינגס" (ההקדשה הזו נעלמה משום מה מהמהדורה השנייה). אין ספק שכריסטופר חש קירבה רבה יותר ליצירתו של אביו מכל אדם אחר, וחש מחוייב אליה באופן מיוחד, אין להמעיט מחשיבותה של ההקדשה שאביו ייחד לו ומדבריו על כך שהספר לא היה נכתב ללא עידודו הרצוף.
לאחר סיום המלחמה חזר, כאמור, כריסטופר לאנגליה, והשלים את לימודיו באוקספורד. בדומה לאביו, הוא מונה למשרת מרצה לאנגלית עתיקה ולספרות נורדית עתיקה, למרבה גאוותו של אביו. שנים מאוחר יותר הוא אף תרגם שתי סאגות מנורדית עתיקה, שכללו קטעים שהשפיעו על כתביו של אביו (מומחית לנורדית עתיקה טענה פעם שתרגומו של כריסטופר היה יותר עיבוד מאשר תרגום).
בתקופת לימודיו ליווה כריסטופר את אביו, לראשונה, לפגישות ה"אינקלינגס", בתחילה כדי להקריא מתוך 'שר הטבעות' (שטרם פורסם). ק.ס. לואיס טען שהוא מקריא טוב יותר מאביו, ובהמשך הוא הפך להיות חלק מהקבוצה בזכות עצמו.
לאחר שנעשה למרצה באוקספורד, נישא כריסטופר לפיית'. היא הייתה פסלת מוכשרת ואף יצרה פסל של טולקין, שהוצב, מאוחר יותר, בקולג' ביום פרישתו של טולקין מהאוניברסיטה. הנישואים לא ארכו זמן רב (אף כי נולד להם בן בשם סיימון) וכריסטופר נישא בשנית, לביילי, וחי עימה בכפר סמוך לאוקספורד.
בשנות חייו האחרונות נועץ טולקין בבנו באשר ל'סילמריליון', שטרם הושלם, ושוחח עימו על הספר ובעיותיו. חלק מהחלטות העריכה של כריסטופר בספר (שראה אור ארבע שנים לאחר מות מחברו) נבעו משיחות אלה – למרות שהדבר חייב לעיתים שינויים מעמיקים. אין ספק שכריסטופר מצא בבקשותיו של אביו ערך רגשי רב, שקיבל קדימות מעל כל שיקול אחר. באותן שנים הסכים טולקין שבמקרה והוא לא ישלים את הספר בחייו, יקח כריסטופר על עצמו את המלאכה.
באוגוסט 1973 כאשר נפל טולקין בפעם האחרונה למשכב, שהה כריסטופר בצרפת ולא יכול היה להגיע למיטת אביו. לאחר מכן הוא קיבל לידיו את כל עזבונו הספרותי של אביו (הוא למעשה האחראי הבלעדי עליו, לפי צוואת אביו) והחל בעבודת מחקר ארוכה, שהיתה עתידה להימשך 23 שנה ולהפוך לקריירה השנייה שלו.
כבר ב-1974 הוא פירסם מהדורה חדשה, שלישית, ל'שר הטבעות' שכללה תיקונים שאביו ציין, ככל הנראה. שנה לאחר מכן הוא פרסם את תרגומיו של אביו ל'סר גאווין' ועוד שתי פואמות ביניימיות. באותה שנה הוא החל להתעמק במסמכי ה'סילמריליון' ובשאלת עריכתו, ובשנת 1977 פרסם את ה'סילמריליון' (שעליו עבד תקופה מסויימת בסיועו של גאי גבריאל קאי). כריסטופר המשיך לעסוק במסה האדירה של כתבי אביו שנים רבות וב-1980 פרסם אסופה עצמאית של כתבים בשם 'סיפורים שלא נשלמו'. לאחר מכן המשיך עם סדרת 'ההיסטוריה של הארץ התיכונה', הכוללת 12 ספרים. בשנת 1996, בהיותו בן 72, השלים את הכרך ה-12 והאחרון של 'ההיסטוריה', ובכך פרש ממלאכתו.
הוא המשיך לייעץ למקורביו, שהוזכרו לעיל בעניין הכתבים שהוציאו לאור, אבל מעבר לכך קולו לא נשמע עוד, להוציא את התייחסותו לעיבוד הקולנועי של פיטר ג'קסון ל'שר הטבעות'. בהודעה שפורסמה טען כריסטופר כי העיבוד אינו נאמן לספר וכי הוא והטולקין אסטייט אינם תומכים בו. בנו הבכור סיימון הביע תמיכה בסרטי 'שר הטבעות' והדבר גרם לסכסוך בין השניים.
כריסטופר סייע בהכנתם של ספרים שונים שכוללים מידע על אביו או כתבים אחרים שלו, כמו הספר שמכיל את מכתביו של טולקין והביוגרפיה שכתב האמפרי קארפנטר. את אחד מספריו של אביו (ליתר דיוק – אסופת מכתבים), 'The Father Christmas Letters', הוא הותיר לאשתו, ביילי, שבעריכתה יצא לאור.
בשנת 1975 הם עברו, עם ילדיהם, להתגורר בפרובאנס שבדרום צרפת – איזור אהוד על מפורסמים שמעדיפים להתרחק מהתקשורת והקהל הרחב.
